Anticitocinas: expectativas en el tratamiento del asma

Teresa Carrillo Díaz

Servicio de Alergología. Hospital Dr. Negrín. Las Palmas de Gran Canaria.

 

A pesar de los numerosos tratamientos existentes en el asma, se siguen produciendo todos los años muertes por esta enfermedad. Una proporción importante de asmáticos padecen una limitación crónica de su actividad cotidiana, exacerbaciones intermitentes, disminución de la calidad de vida y deterioro progresivo de la función respiratoria. Todo ello ha hecho necesario que se siga investigando en el desarrollo de nuevos tratamientos antiasmáticos.

Las citocinas son proteínas de señal extracelular, cuyo peso molecular no excede habitualmente los 80 kD, muchas de las cuales están glicosiladas. Son producidas por diferentes tipos celulares implicados en las interacciones intercelulares,  produciendo su efecto en células adyacentes y de ahí que su función sea preferentemente paracrina. Pueden actuar también a distancia (función endocrina) e incluso sobre la misma célula que las produjo (función autocrina). Los efectos de una citocina pueden ser modificados por otra citocina liberada simultáneamente por la misma célula y dependen de la interacción de la misma con el receptor específico. La mayoría de receptores de citocinas pertenecen a la superfamilia basado en regiones homologas comunes. Las citocinas en si mismas pueden inducir la expresión de receptores (1)

 Las citocinas juegan un papel crítico en la orquestación de la inflamación crónica en todas las enfermedades, incluidas las de carácter alérgico. Numerosas citocinas se han implicado en la fisiopatología del asma y de otras enfermedades alérgicas, participando incluso en la presentación alergénica y en el remodelado de la vía aérea. Por ello en la actualidad se investiga exhaustivamente en el desarrollo de terapias más específicas de la inflamación alérgica siendo los inhibidores de las citocinas una de las aproximaciones más atractivas de tratamiento 

Existen varias aproximaciones posibles para lograr la inhibición de citocinas específicas: desde fármacos que inhiban la síntesis de las citocinas (corticoides, ciclosporina A, tacrólimus, miofenolato, o inhibidores selectivos de las células Th2) a anticuerpos bloqueantes humanizados frente a las citocinas o a sus receptores, o receptores solubles que se unan a las citocinas una vez han sido segregadas, o antagonistas de receptor  o fármacos que bloqueen la señales de transducción activadas por las citocinas.

 

Inhibición de citocinas Th2:

Los linfocitos Th2 juegan un importante papel orquestando la inflamación eosinofílica en el asma, lo que sugiere que el bloqueo de la liberación o de los efectos de estas citocinas puede tener un potencial terapéutico no despreciable. Este hecho se ha demostrado reiteradamente en estudios llevados a cabo en animales de experimentación, incluyendo ratones con delección de genes específicos de citocinas Th2.

A continuación hablaremos brevemente de las principales citocinas Th2 y los posibles tratamientos en desarrollo:

Interleukina 4: la interleukina 4 (IL-4) interviene en importantes funciones proinflamatorias en el asma, incluyendo la diferenciación de los linfocitos Th0 en Th2 y es la única citosina que controla esta diferenciación lo que determina a su vez la producción de IL-4, IL-5, IL-9 e IL-13. La IL-4 participa también de manera fundamental en la producción de IgE, en la regulación de la expresión de los receptores para la IgE, en la expresión de VCAM 1, en la promoción de la trasmigración de los eosinófilos en los pulmones, en la inhibición de la apoptosis de los linfocitos T y en la secreción de moco. El papel de la IL-4 en la patogénesis del asma se sostiene además en que se ha identificado diferentes polimorfismos en el promotor del gen de la IL-4 y en proteínas implicadas en la señal de la IL 4 (2).

La IL-4 ejerce su efecto por interacción con un receptor de superficie específico presente en los linfocitos T. La IL-13, con acciones biológicas muy similares a las de la IL-4, no es capaz sin embargo de promover la diferenciación Th2, dado que el receptor para la IL-13 no se expresa en los linfocitos T. Una de las acciones más relevantes de la IL-4 es su capacidad de inducir el isotipo IgE mediante la estimulación mitogénica de células B y la regulación de la expresión de moléculas de clase II del HCM. Además regula la expresión de receptores tanto de alta como de baja afinidad para la IgE en diferentes células.

La señal óptima de la IL-4 implica la interacción de esta proteína con su complejo receptor, un heterodímero constituido por una proteína  IL-4Rα de alta afinidad y una cadena γ común a numerosas IL (IL-2, IL-9, IL-7 e IL-15). La cadena IL-4Rα se expresa de manera ubicua. A su vez la IL-13 media su actividad biológica por interacción con un heterodímero compuesto por las proteínas IL-4Rα e IL-13Rα. La IL-13Rα se expresa sólo en células hematopoyéticas incluyendo células B, mastocitos, basófilos, células endoteliales o monocitos pero no en linfocitos T. Esto explica el efecto mas limitado de la IL-13 y la capacidad exclusiva de la IL-4 de inducir diferenciación de linfocitos T (3). La unión de la IL-4 al receptor conduce a la activación de la JAK 1 (tirosin Kinasa) y a la fosforilación del segmento citoplasmático del  receptor el cual a su vez fosforila al STAT-6 (activador de la trascripción 6 y de la señal de transducción). Tras su activación el STAT se dimeriza y se trasloca al núcleo donde se une a la región promotora de la respuesta de los genes, activando la transcripción de los mismos (4). 

Los niveles de IL-4 aumentan en suero y en LBA en individuos alérgicos así como el número de linfocitos T que expresan RNAM para IL-4. En células mononucleares periféricas de asmáticos alérgicos la exposición a polvo domestico produce incremento de la liberación de IL-4. Hay numerosos datos además que apuntan que los pacientes atópicos tienen alterada la regulación de la síntesis de IL-4 (5).

 Se han desarrollado diferentes aproximaciones a la inhibición del efecto de la IL-4, incluyendo receptor humano soluble IL-4 recombinante (NUVANCE), IL-4 mutada (Muteina, Bayer), anticuerpos monoclonales anti IL-4 humanizados (GlaxoSmithkline) y anticuerpos monoclonales humanizados frente al receptor de la IL-4 (sólo en estudios preclínicos). Todos ellos tienen sus ventajas e inconvenientes. El receptor soluble es una proteína humana recombinante y como tiene la misma secuencia de aminoácidos que el receptor humano su inmunogenicidad es mínima. Por el contrario los anticuerpos humanizado afrente a la IL-4 tienen entre un 3 y un 5% de residuos murinos y por tanto mayor inmunogenicidad. Tanto los anticuerpos frente a la IL-4Rα como la muteina tienen la ventaja de que interfieren tanto la unión de la IL-4 como de la IL-13 con sus respectivos receptores. La vía de administración es también una diferencia importante entre estos agentes. En la actualidad se han desarrollado proteínas que se pueden administrar por vía inhalada y es posible que en un futuro cercano se disponga de estas proteínas para su administración pro vía oral (2).

Los datos disponibles de estudios clínicos llevados a cabo con el receptor soluble de la IL-4 han mostrado que es un tratamiento seguro y efectivo en pacientes con asma (6). En un primer estudio se seleccionaron pacientes con asma leve o moderado persistente a quienes se les suspendieron los esteroides inhalados que venían recibiendo y se les randomizó bien a recibir placebo o bien 0.5 mg o 1.5 mg de IL-4R nebulizados. No hubo diferencias estadísticamente significativas en cuanto a efectos adversos y no se demostró tampoco que desarrollaran Ac frente a la IL-4R. Tras los estudios farmacodinámicos se demostró que dado que la vida media era de al menos 5 días, la medicación se podía administrar una vez a la semana. Tras la supresión de los esteroides ningún paciente del grupo que recibió 1.5 mg de IL-4R padeció exacerbación alguna comparado con los 3 de los 8 del grupo que había recibido 0.5 mg o los de 2 (también de 8) del grupo placebo. Además había diferencias estadísticamente significativas en cuanto a consumo de Beta agonistas y scores de síntomas en los dos grupos activos. En un estudio posterior de 12 semanas de duración, también doble ciego y controlado con placebo, se incluyeron 62 pacientes con asma moderado-persistente, aleatorizándoseles para recibir 0.75, 1.5, 3 mg  de IL-4R o placebo por vía nebulizada (7). Previa a la inclusión era imprescindible que los pacientes hubieran padecido al menos una exacerbación por asma inducida por una reducción en un 50% de la dosis de esteroides inhalados que recibían con regularidad. Tras ello se reestablecía la medicación 2 semanas y a continuación se les suspendía esta medicación y se iniciaba el estudio. La IL-4R se toleraba bien y era segura. Los pacientes que recibieron IL-4R mantuvieron el FEV1 en comparación con el descenso objetivado en los del grupo placebo y de manera parecida se produjo una mejoría en los scores de síntomas en los grupos activos en comparación con el grupo placebo.

InterPenkin-4 (BAY 16-9996) es un antagonista competitivo del receptor de la IL-4 y de la IL-13 desarrollado por Bayer. La administración repetida de esta molécula a monos prevenía la hiperreactividad bronquial inducida por antígeno y la inflamación de la vía aérea siendo segura y bien tolerada. Ya se han completado dos estudios en fase I en los que han participado un total de 116 pacientes con asma alérgico de leve a moderado. El fármaco se administró por vía subcutánea en una única dosis en el primer estudio y en dosis repetidas en el segundo siendo en ambos casos un tratamiento seguro y bien tolerado. En estos momentos se está estudiando su efectividad en el asma (2).

El SB 240683 (GlaxoSmithKline) es un anticuerpo monoclonal humanizado anti IL-4 que se ha desarrollado para el tratamiento del asma. Estos anticuerpos tienen una alta afinidad, baja inmunogenicidad y una vida media larga lo que permite espaciar los requerimientos de esta medicación. En un ensayo clínico en fase I doble ciego controlado con placebo y realizado con una única dosis progresiva administrada por vía intravenosa en 24 pacientes con asma se demostró que se trataba de un fármaco seguro, sin que ninguno de los pacientes desarrollara anticuerpos frente al mismo (8).

Otra línea de investigación ha sido la de la producción de anticuerpos monoclonales frente a la subunidad α (IL-4Rα) presentes en los receptores de la IL-4 y de la IL-13 (Immunex).En estudios preclínicos se ha mostrado que en un modelo murino de asma inhibe la migración de eosinófilos, la hiperreactividad bronquial y la producción de citoquinas Th2 (9).

En conclusión parece que estas nuevas moléculas podrían en un futuro ser útiles en el tratamiento del asma y en teoría también en otras enfermedades atópicas. Además como se ha comentado más arriba existe la posibilidad de administración esporádica lo que redundaría en la satisfacción del paciente.

Interleukina 5: La IL-5 es una citocina llave para el desarrollo, diferenciación, maduración y supervivencia, de los eosinófilos (10). En ratones deficientes del gen de la IL-5 se inhibe sustancialmente la respuesta eosinofílica al alergeno y la hiperreactividad bronquial secundaria. Actúa por interacción con un receptor específico miembro de la familia de citoquinas y compuesto por dos subunidades: una cadena α exclusiva para la IL-5 y una cadena β común con los receptores de la IL-3 y del GM-CSF (11). La inhibición del efecto de la IL-5 se ha intentado mediante el empleo de anticuerpos bloqueantes anti IL-5. En modelos animales de asma, incluso en monos, estos anticuerpos monoclonales inhiben la inflamación eosinofílica y la hiperreactividad bronquial. El efecto además persiste hasta tres meses después de una única administración, lo que a priori los convertía en una alternativa terapéutica muy atractiva al tratamiento del asma. Se han desarrollado anticuerpos humanizados anti IL-5 (mepolizumab) para la administración iv y en un primer estudio tras una única dosis de esta medicación se comprobó que reducía de manera muy marcada y durante varias semanas la eosinofilia sanguínea y además prevenía el reclutamiento de eosinófilos en la vía aérea tras la provocación bronquial específica en pacientes con asma leve (12). Por desgracia este tratamiento no tenía efectos significativos sobre la hiperreactividad bronquial o sobre la respuesta bronquial inmediata y tardía frente al alergeno, lo que de alguna manera viene a cuestionar el papel de los eosinófilos en estas respuestas bronquiales al menos en humanos. En otro estudio posterior llevado a cabo en pacientes con asma moderado mal controlado  con esteroides inhalados, la administración de anti IL-5 (reslomizumab) reducía drásticamente los eosinófilos circulantes pero tampoco se conseguía mejoría significativa en la función pulmonar o en los registros de síntomas (13). Estos hallazgos tan sorprendentes han venido a cuestionar el papel de los eosinófilos, al menos en fases agudas del asma, y al mismo tiempo la utilidad de los modelos experimentales de asma, lo que sugiere que otras estrategias encaminadas a inhibir la inflamación eosinófilica podrían ser igualmente de escasa utilidad. Conviene señalar, no obstante que ambos ensayos tenían limitaciones técnicas importantes, entre otras que el número de pacientes incluidos fue muy pequeño. Es posible que los eosinófilos jueguen un papel más relevante en fases más crónicas de la enfermedad cuando tiene lugar el remodelado de la vía aérea.

Una estrategia alternativa para la inhibición del efecto de la IL-5 es mediante el uso de antagonistas no péptidos del receptor de la IL-5. Se ha investigado en el desarrollo de oligonucleotidos antisentido dirigidos frente a la cadena α del receptor de la IL-5. Al menos en ratones estos olignoucleotidos inhiben la diferenciación de eosinófilos en la médula ósea y la eosinofilia periférica (14). Otra aproximación ya menos específica sería mediante fármacos que aumentan los niveles de AMP cíclica tales como los inhibidores de la fosfodiesterasa 4 que inhiben la secreción de IL-5 de los linfocitos T humanos. No obstante el escaso efecto de los anticuerpos anti IL-5 ha determinado que estos otros tratamientos sean considerados mucho menos atractivos.

Interleukina 13: La IL-13 humana es una glicoproteína clonada de las células T. Aunque sólo tiene una homología del 25% con la IL-4, sin embargo comparten un gran número de características estructurales y funcionales, justificado en parte por a cadena común a los complejos heterodímeros (15). El receptor de la IL-13 consta de dos cadenas polipeptícas, la IL-4α y otra la IL-13Rα1. La porción extracelular de la cadena IL-13Rα1 tiene una estructura típica de la superfamilia de receptores. La IL-4 a su vez puede interaccionar no sólo con el receptor específico sino que además también es capaz de interaccionar con el receptor de la IL-13. Todo ello explica los efectos comunes de ambas citocinas. La unión de la IL-4/IL-13 al complejo receptor produce la activación y fosforilación de una serie de señales de trasducción, en especial de la JAK kinasa. No se sabe cual es la función exacta de la IL-13Rα2. La IL-13 es segregada en especial por linfocitos Th1 y Th2 y en menor proporción por linfocitos Th0. También es segregada en grandes cantidades por keratinocitos, basófilos y mastocitos y por tanto no es una citocina Th2 típica. Los efectos principales de la IL-13 se pueden resumir en: regulación del isotipo de células B en células productoras de IgE, inducción de moléculas de expresión sobre todo VCAM-1, inducción y regulación de la producción de quemoquinas, activación de mastocitos y eosinófilos, inhibición de la expresión de genes proinflamatorios, etc. Muchas de estas funciones se solapan con las de la IL-4 (16). Parece claro que la IL-13 tiene un papel relevante en la inflamación alérgica mediante la regulación del reclutamiento, captación y activación de las células inflamatorias. Se cree que la fibrosis subepitelial que se observa a menudo en pacientes asmáticos puede ser mediada por la IL-13 al igual que la hiperproducción de moco característica del asma ya que la hiperplasia de células caliciformes es IL-13 dependiente. En enfermedades alérgicas tales como la rinitis o el asma hay una producción exagerada de IL-13. El bloqueo del efecto de la IL-13 al menos desde un punto de vista teórico sería más eficiente que el de la IL-4 ya que el primero no tiene efectos en la diferenciación de los linfocitos T. Se ha investigado en modelos experimentales diferentes aproximaciones al bloqueo de la IL-13: usando receptores solubles (IL-13Rα2-Ig), anticuerpos monoclonales anti IL-13, proteínas mutantes antagonistas (17) y finalmente mediante anticuerpos antireceptor. De todos ellos sin duda el que reúne mayor número de ventajas es el receptor soluble dada su larga vida media, su alta afinidad de unión a la IL-13 y su secuencia de aminoácidos idéntica a la humana lo que determina que no sea inmunogènico. No obstante no se dispone todavía de resultados sobre su uso en humanos.

Interleukina 9: La IL-9 es una citocina TH2 que puede alterar la inflamación Th2 dependiente y al tiempo amplifica la liberación de mediadores de mastocitos y la producción de IgE (18). La IL-9 también incrementa la producción de moco. Se ha demostrado que en pacientes asmáticos aumenta la producción de IL-9 y la expresión de su correspondiente receptor. En la actualidad se están desarrollando distintas estrategias encaminadas a bloquear el efecto de esta citocina (19).

 

 

Inhibición de citocinas proinflamatorias:

Las citocinas proinflamatorias en especial la IL-1β y el factor-α de necrosis tumoral (TNF-α) amplifican la respuesta inflamatoria en el asma y pueden por tanto aumentar la gravedad del proceso. Por ello al menos desde un punto de vista teórico es apropiado intentar inhibir a estas citocinas.

            Factor-α de necrosis tumoral (TNF-α): Esta citocina se expresa en elevadas concentraciones en la vía aérea de asmáticos, amplificando la respuesta inflamatoria a través de la activación de diferentes factores de transcripción tales como la proteína activadora 1 o el NF-κB. Tanto en enfermedad inflamatoria intestinal como en artritis reumatoide se han utilizado anticuerpos monoclonales humanizados anti TNF-α (infliximab) y receptores solubles del TNF (etanercept) con excelente respuesta clínica. Por ello en la actualidad se esta investigando mediante ensayos clínicos el uso de estos anticuerpos y de los receptores solubles en asma grave (20).

 

Citocinas antiinflamatorias:

            Algunas citocinas tienen actividad antiinflamatoria y por tanto podrían tener utilidad terapéutica. El empleo regular de estas proteínas a largo plazo posiblemente sea muy costoso por lo que se esta barajando en la actualidad desarrollar fármacos que estimulen la producción endógena de estas citocinas o activen sus receptores y las vía específicas de sus señales de transducción.

Interleukina 10: Es una citocina con un intenso efecto antiinflamatorio ya que inhibe la síntesis de numerosas proteínas proinflamatorias, incluidas citocinas (TNF-α, IL-5, etc., quemoquinas) y enzimas proinflamatorios (sintasa del óxido nítrico) que están sobreexpresadas en el asma y en otras enfermedades alérgicas (21). La inmunoterapia específica aumenta la producción de IL-10 por los linfocitos T helper, contribuyendo a hacerla más efectiva. Se ha utilizado con éxito IL-10 recombinante humana (inyecciones semanales) en enfermedad inflamatoria intestinal y en la psoriasis, enfermedades con un perfil de producción de citocinas muy similar al del asma  (22). Aunque la IL-10 se tolera bien tiene algunos efectos adversos de carácter hematológico por lo que se investiga en estos momentos en el desarrollo de fármacos que potencien por distintas vía el efecto de la IL-10.

Interferones: El interferón γ (IFN-γ) inhibe a los linfocitos Th2 y por tanto reduce la inflamación alérgica. Sin embargo la administración de IFN-γ en nebulización a asmáticos no produce reducción significativa de la inflamación eosinofílica muy posiblemente porque no se alcance concentraciones locales suficientes. La inmunoterapia específica efectiva aumenta las concentraciones de IFN-γ a expensas de un incremento en la producción por parte de los linfocitos T. Recientemente se ha comunicado que el IFN-γ es útil en asma grave corticodependiente (23).

            Interleukina 12: Es un regulador endógeno de las células Th1, controlando el balance Th1/Th2  (24). En ratas, la administración de IL-12 inhibe la inflamación alérgica e igualmente inhibe la sensibilización a alergenos. En células sanguíneas de asmáticos se ha detectado una disminución de la producción endógena de IL-12. La administración semanal progresiva durante 4 semanas de L-12 recombinante humana en asma leve produce una disminución de los eosinofilos circulantes así como disminución del incremento de eosinófilos que se produce tras la provocación específica con alergeno. Se asoció con reducción de la eosinofilia en el esputo pero no hubo cambios en la hiperreactividad bronquial específica e inespecífica. Además varios pacientes desarrollaron un cuadro gripal y uno de los 19 incluidos presentó además arritmia cardíaca lo que viene a cuestionar su empleo por vía parenteral a altas dosis en asma (25). En estos momentos se está investigando su uso a bajas dosis por vía subcutánea. Se ha administrado en ratones una proteína de fusión compuesta por IL-12 y alérgeno la cual induce el desarrollo de respuesta Th1 específica de alergeno, con un aumento paralelo IgG2 y sin que se produzca respuesta Th2 e IgE. Esto sugiere la posibilidad del uso conjunto de inmunoterapia y IL-12 podría inducir una respuesta más específica, e incluso ser un tratamiento curativo si se aplica en las primeras etapas de la enfermedad alérgica.

            Interleukina 18: Se describió inicialmente como una citocina que liberaba IFN-γ por un mecanismo  de acción diferente a la IL-12. Ambas citocinas tienen un efecto sinérgico induciendo la liberación de IFN-γ y al mismo tiempo inhibiendo la producción de IgE IL-4 dependiente y la hiperreactividad bronquial, por lo que se está investigando en la producción de IL-18 recombinante humana (26).

 

Conclusión: A pesar de que existen diferentes aproximaciones al bloqueo de citocinas dado que en la inflamación alérgica están implicadas un gran número de ellas parece más efectivo a medio plazo el desarrollo de fármacos que actúen sobre la síntesis de estas citocinas tales como los inhibidores de las fosfodiesterasas o inhibidores de la protein kinasa.

 

Bibliografía:

 

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